INTRODUCCIÓN

La familia Convolvulaceae se encuentra distribuida a nivel mundial en zonas templadas y cálidas. Desde tiempos inmemoriales las especies del género Ipomoea han sido utilizadas con diferentes propósitos, entre los que se destacan sus usos nutricionales, medicinales, rituales y agrícolas (Devall, 1992; Cervantes et al., 2019). Dentro de este género se encuentran especies halófitas como Ipomoea pes-caprae (L.) R.Br., la cual se distribuye en todas las zonas costeras del mundo y son aprovechadas en la medicina tradicional, como antiinflamatoria, inhibidora de colágenas y anticancerígena, debido a la presencia de compuestos fenólicos (Vidal et al., 2018; Ahmad et al., 2019; Romero, 2021; Akinniyi et al., 2022).

Pese a lo anterior, el uso tradicional de algunas plantas con propiedades medicinales ha ido en descenso, siendo desplazadas por la medicina moderna (Salmerón et al., 2020). La especie, I. pes-caprae crece abundantemente en la zona costera de la ciudad de Riohacha (La Guajira - Colombia); sin embargo, son constantemente podadas puesto que son consideradas arvenses. La importancia ecológica, biológica y cultural que presenta esta especie ha sido subestimada, ya que su uso como restauradora de suelos ha sido reconocido (Akinniyi et al., 2022) y además se reporta como parte del legado etnobotánico de la comunidad indígena Wayúu localizada en el departamento de La Guajira (Rosado, 2009).

Actualmente las enfermedades producidas por daño oxidativo son más frecuentes y la producción de radicales libres se ha asociado con el envejecimiento celular y enfermedades degenerativas, como consecuencia de los desequilibrios fisiológicos que producen en la célula (estrés oxidativo) (Fuentes et al., 2017).

Debido a lo anterior, ha incrementado la tendencia a consumir productos procesados de fácil acceso que ayuden a reducir el estrés oxidativo, en muchos casos desconociendo los efectos secundarios derivados de su consumo a largo plazo, como es el caso del hidroxitolueno butilado (BHT) y el hidroxianisol butilado (BHA) (Sasaki et al., 2002).

En los últimos años el interés científico en plantas del género Ipomoea ha aumentado como consecuencia de los progresos en el conocimiento de las propiedades farmacológicas de varias especies pertenecientes al mismo género, muchas de estas propiedades relacionadas con el contenido de polifenoles (Kim et al., 2019; Makori et al., 2020; Franková et al., 2022); sin embargo, la concentración de estas sustancias puede verse influencia por la fenología, el clima y época de colecta, entre otros (Salgado et al., 2020).

La especie I. pes-caprae produce y almacena compuestos con propiedades antioxidantes (Akinniyi et al., 2022), lo cual ha sido reportado en otros géneros de Ipomoea, tales como I. carnea e I. batatas (Kobayashi et al., 2019;De menezes et al., 2022). Además,estaespeciepuedeadaptarsea suelos con altos niveles de salinidad (Holguin et al., 2021). Investigaciones de Malakar y Choudhury (2015), Kobayashi et al. (2019) y Salgado et al. (2020) indican una relación directa entre un mayor contenido de agua en el suelo y una mayor producción de compuestos fenólicos; mientras que como Qasim et al. (2017) argumentan que el estrés hídrico y las altas temperaturas inducen un aumento en la producción de estas sustancias.

La obtención de metabolitos secundarios a partir de especies vegetales se ha consolidado como una fuente importante para el diseño y producción de fármacos con efectos paliativos y preventivos de enfermedades derivadas del estrés oxidativo (Luján et al., 2010; Hernández et al., 2019; Pérez et al., 2021). Con la presente investigación se buscó establecer la variación en el contenido de fenoles totales en I. pes-caprae a lo largo de un año y correlacionar la concentración de estos con los periodos climáticos regentes en el municipio de Riohacha (La Guajira- Colombia), así como estimar el potencial antioxidante de sus extractos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Muestreo y definición de los periodos climáticos

Se tomaron muestras foliares de plantas de I. pes-caprae, notoriamente sanas y sin signos de herbívora, que crecían en estado silvestre en los espolones de las playas de la zona urbana del municipio de Riohacha (La Guajira), en las coordenadas N 11°33'6.64'' - W 072°54'47.58''. Las muestras fueron tomadas a partir de la parte media del tallo, con frecuencia mensual, durante el tiempo de estudio (septiembre 2018-agosto 2019). Después de la colecta el material biológico se transportó inmediatamente al Laboratorio de Calidad Ambiental de la Universidad de La Guajira (Riohacha-Colombia), donde fueron procesadas. Los periodos climáticos fueron definidos a partir de los registros históricos y los datos climatológicos (precipitación y temperatura) publicados por el Instituto de Hidrología, Metodología y Estudios Ambientales (IDEAM, 2019) para el área de estudio.

Durante el mes de agosto de 2019 se tomaron tres muestras del suelo (1,0 Kg por muestra) donde crecían las plantas y se determinaron diferentes variables fisicoquímicas del mismo, tales como densidad aparente, textura, humedad gravimétrica, estructura, retención de humedad a 0,33 atm, pH, y conductividad eléctrica; siguiendo los protocolos de la sección de física de suelos del Laboratorio de Ciencias Ambientales de la Universidad de La Guajira. Al finalizar el muestreo las raíces de las plantas de estudio fueron extraídas y medidas en miras a asociar las estrategias adaptativas a las condiciones de estrés salino.

Obtención de los extractos foliares

En cada muestreo se colectaron seis hojas procedentes de tres plantas de I. pes-caprae, las cuales fueron empaquetadas en papel craft y secadas en horno durante 72h a 40ºC, luego se maceraron, independientemente, en un mortero hasta obtener un pulverizado con tamaño de partícula igual o menor a 200µm, siguiendo la metodología de Fuentes et al. (2017). Los pulverizados fueron sometidos a extracción con metanol al 96% (relación 1:10) por dos horas y se filtró con papel filtro Whattman N° 4. Cada extracto se consideró una repetición.

Cuantificación de fenoles totales

La cuantificación de fenoles se hizo de acuerdo con lo establecido por la IAEA (2000), utilizando un espectrofotómetro UV-Vis Hach DR 5000. Los límites de detección y cuantificación del equipo fueron estimados como se describe en la guía tripartita armonizada de la International Conference on Harmonisation of Technical Requirements for Registration of Pharmaceuticals for Human Use (ICH, 2005), mediante el método basado en la desviación estándar del blanco y la pendiente de una curva de calibrado de ácido gálico construida para tal fin.

Se tomaron 21 µL de los extractos y se depositaron en tubos de ensayo, de manera independiente, se les adicionó agua destilada hasta un volumen 1,25 mL, posteriormente se les adicionó 625 µL de reactivo de Folin-Ciocalteau (1N), se dejó reposar por 10 minutos y se adicionaron 3.125 µL de Na₂CO₃ al 20%, las mezclas fueron agitadas en vortex hasta homogenizar, se dejó reaccionar por dos horas en oscuridad y se midió la absorbancia a 760 nm. Los valores de absorbancia se utilizaron para establecer la concentración de polifenoles totales utilizando la ecuación de la curva de calibración (y = 0,0271x + 0,0151; R2= 0,9931) y el contenido de fenoles totales se expresó en porcentaje sobre una base de masa seca (0,5 g de muestra pulverizada), como equivalente de ácido gálico (%EAG).

Actividad Antioxidante

Se adicionaron 200 µL del extracto a tubos de ensayo que contenían 7.800 µL de una solución del radical 2,2- difenil-1-picrilhidracilo (DPPH) a 60 μmol, recién preparada; inmediatamente se midió la absorbancia de cada preparación a una longitud de onda de 517 nm, se dejó reposar en la oscuridad por 30 minutos y se volvió a medir la absorbancia de las preparaciones. Se utilizó metanol (96%) como control negativo y como control positivo se utilizaron soluciones de ácido ascórbico a la misma concentración de polifenoles totales estimada en los extractos. Para establecer el porcentaje de inhibición de los extractos sobre el radical DPPH se utilizó la ecuación indicada por Roby et al. (2013), como se describe a continuación:

Dónde: Abs_DPPH es la absorbancia del control negativo a t= 0 minutos y Absmuestra es la absorbancia de las muestras a t= 30 minutos.

Análisis Estadístico

Todos los experimentos se hicieron por triplicado. Los datos correspondientes a las concentraciones mensuales de polifenoles se analizaron mediante ANOVA y las medias fueron separadas mediante el test de Duncan; así mismo, se correlacionó el contenido de polifenoles con la precipitación y la temperatura media mensual mediante el coeficiente de correlación de Pearson. Para establecer la existencia de diferencias estadísticas entre los porcentajes de inhibición de las sustancias evaluadas sobre el radical DPPH se realizó la prueba t-student. Los análisis estadísticos se realizaron utilizando el programa estadístico SAS v. University®. Los datos obtenidos del análisis de suelo no fueron analizados estadísticamente y se usaron para establecer las condiciones estresantes en las que crecían las plantas de objeto de estudio.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Análisis de suelo y periodos climáticos. Las plantas de I. pes-caprae presentaron crecimiento rastrero (Figura 1). La adaptación a ambientes salinos no solo tiene efectos positivos sobre el crecimiento reproductivo, sino que además mejora el crecimiento vegetativo y la tasa fotosintética (Parra et al., 2017; Guo et al., 2018; Yuan et al., 2019; Akinniyi et al., 2022). Las plantas muestreadas permanecieron en estado de floración durante todo el tiempo de muestreo; sobre esto Guo et al. (2018) y Gao et al. (2022) indican que las especies halófitas muestran un aumento en el número de flores, disminución de esterilidad y alta calidad de la semilla en respuesta a las condiciones de alta salinidad; además presentan características morfoanatómicas y ultraestructurales que les permiten experimentar periodos de floración y fructificación más largos en condiciones salinas (Da Silva et al., 2021).

Figura 1. Plantas de I. pes-caprae creciendo en estado silvestre en el área de estudio A. plantas extendiéndose sobre los espolones, mostrando su hábito de crecimiento rastrero, B. Planta exhibiendo flores, C. Detalle de la flor, D. Detalle del fruto.

Las raíces principales presentaron forma cónica y múltiples raíces secundarias, así mismo, la longitud promedio fue de 44 + 4,24 cm y su diámetro de 4,25 + 1,06 cm. Según Devall (1992) las raíces primarias de I. pes-caprae son profundas, lo que le permite la fijación de arena, además es altamente tolerante al estrés salino generando protección frente al estrés hídrico; las raíces de esta planta son fundamentales en el proceso fisiológico como es el caso de la homeostasis iónica lo cual permite la supervivencia bajo condiciones de estrés salino (Liu et al., 2020). Las especies halófitas suelen encontrarse en playas arenosas y sujetas a sustratos inestables, condiciones salinas, vientos intensos y alta luminosidad (Da Silva et al., 2021), por lo que su supervivencia depende de algunas características propias de las mismas, entre éstas, la presencia de raíces profundas.

El análisis de suelo del lugar de colecta indicó que el mismo es alcalino (pH 9,05), con baja conductividad eléctrica (726 µS), y baja humedad (7,31%); además presentó una alta densidad aparente (1,56 g/cm₃) y una textura arenosa con baja capacidad catiónica debido a la poca cantidad de arcilla y materia orgánica. Se ha reportado que I. pes-caprae presenta una alta eficiencia en la utilización de nutrientes y tiene una muy buena fijación a la arena, así mismo, a través de éstas se regula el estrés osmótico y concentraciones tóxicas de iones (Akinniyi et al., 2022).

Durante los meses de septiembre a noviembre de 2018 se dio la ocurrencia de lluvias, lo cual coincidió con los reportes históricos, siendo octubre el mes más lluvioso (312,7 mm). El periodo seco se extendió desde el mes de diciembre de 2018 hasta agosto de 2019, no evidenciándose valores de precipitación significativos durante los meses de marzo a junio (precipitación acumulada de 8,1mm), por lo que no hubo correspondencia con los registros históricos respecto al primer periodo lluvioso del año 2019 (Figura 2); por otra parte, las temperaturas más bajas se presentaron en los meses de enero a marzo de 2019 (27,83 ± 0,15 °C) (Figura 3).

En los meses de junio a agosto de 2019 las precipitaciones no superaron los 23,3 mm en total y en este mismo periodo se reportaron las mayores temperaturas con un promedio de 30,15 °C ± 0,59 durante todo el tiempo de estudio.

Figura 2. Variación en el contenido de fenoles totales (%) vs la precipitación (mm). Barras que presentan letras distintas indican diferencias estadísticas en la concentración de fenoles (α=0,05). La línea continua representa las precipitaciones durante el tiempo de estudio.

Contenido de fenoles totales

Los resultados obtenidos evidenciaron que el contenido de polifenoles es variable durante todo el año y se correlaciona de forma negativa baja con las precipitaciones (r= - 0,36692, Pv= 0,2407) y de forma negativa moderada con la temperatura (r= - 0,53093, Pv= 0,0757), por lo que queda en evidencia que la precipitación no influye en el contenido de fenoles, mientras que la temperatura tiene un efecto moderado sobre esta variable, incrementándose la producción de fenoles cuando las temperaturas son relativamente más bajas. Estos resultados difieren de los encontrado en otras especies relacionadas Ipomoea batatas L y Ipomoea aquatica, en las cuales se evidenció una relación directa y proporcional entre la disponibilidad de agua para las plantas y la concentración de polifenoles (Malakar y Choudhury, 2015; Esan y Omilani, 2018;Kobayashi et al., 2019).

Además, Qasim et al. (2017) afirman que la síntesis y la acumulación de polifenoles se facilita cuando la planta sufre estrés biótico/abiótico; ejemplos particulares son la salinidad, estrés hídrico y altas temperaturas, todas ellas presentes en el área donde crecen las plantas muestreadas.

La concentración de fenoles totales evidenciada durante los primeros meses de muestreo (septiembre de 2018 a enero de 2019) varió manteniéndose por debajo de 13%; sin embargo, se notó un incremento entre los meses de enero y febrero de 2019, alcanzando su máximo en este último mes (18,41%) (Figura 2), cuando la temperatura fue de 27,8 °C ± 0,15. La producción más baja de fenoles se presentó en el mes de agosto de 2019 (5,20%) (Figura 3), coincidiendo con las temperaturas más altas registradas durante el tiempo de estudio (30,9 °C).

Figura 3. Variación en el contenido de fenoles (%) vs la temperatura (°C). Barras que presentan letras distintas indican diferencias estadísticas en la concentración de fenoles (α= 0,05), donde la línea continua representa la variación de temperatura durante el periodo de estudio

Yakkala y Rao (2019) encontraron que las altas temperaturas disminuyen la producción de polifenoles en I. pes-caprae, resultado del estrés por temperatura, lo que a su vez afecta el desarrollo de la planta. En este mismo sentido, Stanković et al. (2019) evidenciaron que las bajas temperaturas influyen significativamente en la composición de los polifenoles presentes en las especies halófitas, generando una mayor producción de compuesto fenólicos.

Entre los miembros de la familia Convolvulaceae la producción de fenoles en respuesta a los factores ambientales es variable; así, Saikia et al. (2018) reportan una correlación negativa y directamente proporcional entre la temperatura y el contenido de polifenoles en I. carnea, lo cual concuerda con los resultados de la presente investigación. Por otra parte, varios trabajos dejan en evidencia que las altas temperaturas influyen en el metabolismo celular pudiendo generar radicales libres en las células vegetales, lo cual obligaría a la planta a aumentar la producción de fenoles para combatir el estrés oxidativo (Da Silva et al., 2021; Akinniyi et al., 2022).

Fue notorio que la concentración de fenoles totales se mantuvo relativamente alta en comparación con la reportada en otros miembros de la familia Convolvulaceae como Merremia aegyptia (6,03%), Ipomoea carnea (13,26%), Ipomoea batatas (10,24%) (Atthamid et al., 2020; Salgado et al., 2020; De menezes et al., 2022), por lo que se puede argumentar que las características del suelo también pudieron influir sobre la concentración de fenoles durante todo el año. Stanković et al. (2019) y Bueno et al. (2020) reportan que la salinidad y el tipo del suelo causan una mayor intensidad de síntesis y acumulación de metabolitos secundarios, generalmente compuestos fenólicos, para tolerar el estrés salino. Ehsen et al. (2017) y Messina et al. (2019) afirman que los compuestos fenólicos inciden en la protección de daños que son producidos por variables ambientales de tipo abiótico, mientras que otros compuestos fenólicos son utilizados en la defesa contra el daño causado por herbívoros y patógenos; es decir, el contenido de fenoles dependerá de las condiciones ambientales, además de las relaciones entre la planta y los herbívoros/ patógenos.

Actividad antioxidante de los extractos

La actividad inhibitoria de los extractos de I. pes-caprae frente al radical DPPH se estimó en 83,79%, siendo cuatro veces mayor al ácido ascórbico (27,77%). El ácido ascórbico presenta actividad antioxidante y se ha utilizado de manera rutinaria como referente para establecer este tipo de bioactividad en otras sustancias. Muchos trabajos han demostrado que los compuestos fenólicos presentan una mayor actividad antirradical en comparación con el ácido ascórbico (Salas et al., 2018; Vidal et al., 2018; De menezes et al., 2022). Akinniyi et al. (2022) demostraron que la actividad antioxidante de los extractos de I. pes-caprae fue de 55,3% mientras que la del ácido ascórbico fue de 28%, por lo cual concluyeron que los extractos foliares de esta especie tienen la capacidad de inhibir los radicales libres. En contraste, Qasim et al. (2016) evidenciaron que los extractos alcohólicos de I. pes-caprae tuvieron una actividad antioxidante de 32,11%, la cual puede considerarse baja a la luz de los resultados mostrados en otros trabajos donde se evaluó la misma especie.

Aparte de I. pes-caprae, en los últimos años se ha evaluado la actividad antioxidante de otras especies del género Ipomoea; así, Xi et al. (2015) obtuvieron extractos de I. batatas con actividad antioxidante 3,1 superior al ácido ascórbico y hasta 9,6 veces superior a compuestos fenólicos extraídos de semillas de uva (Vitis vinífera). Im et al. (2021) encontraron que los extractos foliares de I. batatas presentaron actividad inhibitoria de 62,20% contra el radical DPPH y Shah et al. (2021) determinaron la actividad antioxidante de I. aquatica frente a este mismo radical en 54%, además demostraron que el contenido de antioxidantes puede variar según el solvente en el que esté disuelto el extracto. De menezes et al. (2022) reportaron que los extractos de hojas y flores de I. carnea presentaron actividad antioxidante de 13,26% frente al radical DPPH.

Matunog y Bajo (2013) afirman que existe una relación directa entre el contenido de fenoles y la actividad antioxidante, tal como se evidencia en el presente trabajo. Además, Selvam y Acharya (2015) indican que la actividad antioxidante puede cambiar dependiendo de factores genéticos y ambientales, al igual que la capacidad para inhibir radicales libres. Entre los factores con mayor influencia sobre esta variable se encuentran el tipo y concentración de la sustancia antioxidante, su peso molecular y el mecanismo de acción (Salgado et al., 2020). Gálvez et al. (2013) reportan que los compuestos antioxidantes varían según el órgano o tejido, puesto a que existen diferencia en la capacidad de síntesis, acumulación y excreción de los mismos atendiendo a factores ambientales como la luminosidad y la evapotranspiración, entre otros.

CONCLUSIONES

El contenido de polifenoles totales de I. pes-caprae varía a lo largo del año en respuesta a las condiciones ambientales cambiantes propias de los periodos climáticos. Existe correlación moderada entre la temperatura promedio mensual y la concentración de fenoles totales. Contrario a otras especies de la misma familia, el contenido de polifenoles totales en I. pes-caprae no está influenciado por las precipitaciones. La fenología podría influir sobre el contenido de fenoles; sin embargo, esto no pudo ser evaluado, debido a que se muestrearon plantas adultas, las cuales permanecieron en estadio de floración durante todo el tiempo de muestreo. Los extractos foliares de I. pes-caprae presentaron alta actividad antioxidante (83,79%) frente al radical DPPH, por lo que la presente investigación corrobora la posibilidad de utilizarla como fuente de fenoles con actividad antioxidante, pudiendo considerar su aprovechamiento bajo las condiciones ambientales de Riohacha (La Guajira-Colombia).

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Notas